Después de jugar en el fútbol amateur y handball, Beenhakker se dedicó a entrenar a finales de la década de 1960. Se dio a conocer en Ajax, donde lideró a un equipo en el que figuraban Ruud Krol, Soren Lerby, Frank Arnesen y Dick Schoenaker a las semifinales de la Copa de Europa y la gloria de la Eredivisie en 1979/80.

Beenhakker llegó al Real Madrid en 1986, y con Michel, Emilio Butragueño y Hugo Sánchez, entre los jugadores a su disposición, ganaron tres campeonatos consecutivos en La Liga. El de Rotterdam también guió al Feyenoord de Jerzy Dudek, Bonaventure Kalou, Jon Dahl Tomasson, Julio Cruz al título de la Eredivisie en 1998/99. A nivel internacional, Beenhakker llevó a Trinidad y Tobago a la Copa Mundial FIFA por primera vez. Los Guerreros Soca remontaron para vencer a México en su último partido de la eliminatoria de Concacaf y acceder a la repesca intercontinental, en la que un gol de Dennis Lawrence venció a Bahréin. En Alemania 2006, Shaka Hislop, Dwight Yorke, Stern John y compañía se lucieron al empatar con Suecia y contener a Inglaterra durante más de 80 minutos en una derrota por 2-0.
Luego de su última actividad, Beenhakker asumió el banquillo de Polonia. Pese a haber terminado en tercer lugar en dos ediciones de la Copa Mundial, los polacos nunca habían clasificado a la UEFA EURO hasta 2008, cuando superaron un grupo en el que figuraban selecciones como Bélgica, Portugal y Serbia para acceder a la fase final.

El último trabajo de Beenhakker fue como asesor técnico en el Sparta Rotterdam, cargo que dejó vacante en 2018. Cuando, al inicio de su carrera, le preguntaron si alguien que nunca había jugado fútbol al más alto nivel podría convertirse en un buen director técnico, respondió célebremente: "Puedes ser un muy buen lechero sin haber sido una vaca".